Jean Babelon a vécu toute sa vie professionnelle au Cabinet des médailles.

Attaché-stagiaire dans le département dirigé par son père, il y devenait bibliothécaire après la première guerre mondiale, puis, en 1924, conservateur-adjoint, auprès d'Adolphe Dieudonné qui succédait à Ernest Babelon. En 1937, il prenait la tête du département qu'il devait diriger jusqu'en 1961. Sous sa direction se tint à Paris le 5e Congrès international de Numismatique, dont il assuma la présidence. Dans son ample bibliographie, parue en 1978 dans la Revue Numismatique et qui s'étend sur soixante-six années, voisinent ouvrages de numismatique (le Catalogue de monnaies grecques de la collection de Luynes, paru en 4 volumes de 1924 à 1936, le catalogue de la Collection de monnaies et médailles de M. Carlos de Beistegui publié en 1934) et travaux témoignant de son goût pour

l'art et la littérature espagnols (il avait, de 1910 à 1913, été membre de l'Institut des Hautes Études Hispaniques).