Les missions du ministère de la culture ont toujours été identifiées comme étant la conservation, la diffusion et l'aide à la création. La tutelle est traditionnellement exercée sur les établissements publics culturels par le ministère de l'économie, des finances et de l'industrie et par le ministère dit « sectoriel », soit en l'occurrence, le ministère de la culture de la communication. Le suivi des opérateurs culturels, relève en fait essentiellement du bureau sectoriel de la direction du budget. La Direction de l'Administration Générale du ministère de la culture assure, pour sa part, la tutelle financière des opérateurs et gère également des sujets transversaux tels que la politique immobilière ou la gestion des personnels. La Bibliothèque Nationale de France est suivie par une direction sectorielle du ministère de la Culture qui concerne sa spécialité; la direction du livre et de la lecture (DLL) jusqu'en 2009, ensuite elle est suivie par la Direction générale des médias et des industries culturelles, plus particulièrement par le service du livre et de la lecture.
La subvention du ministère de la Culture à la Bibliothèque Nationale de France représente 12% du programme "Patrimoine". La Bibliothèque nationale de France est l'opérateur principal de l'action 5 « Patrimoine écrit et documentaire » du programme 175 « Patrimoines » de la mission « Culture ». Elle contribue également par les acquisitions de documents à l'action 8 « Acquisition et enrichissement des collections publiques » du même programme.
Des représentants du Ministère de la Culture appartiennent au conseil d'administration de la BnF comme le directeur du livre et de la lecture, le directeur de l'administration générale du ministère de la culture ou encore le directeur des archives de France. Le conseil scientifique se compose lui aussi de membres de droit dont le chef de la mission de la recherche et de la technologie au ministère chargé de la culture.